Kızkulesi'nin tarihi M.Ö. 340 yılına kadar uzandığı biliniyor. Kız kulesinin bulunduğu küçük adanın daha öncelerde karaya bağlı bir yarım ada olduğu söylenir. Bu yüzden "vus" adı ile anılır. Komutan Chares'in eşi için yaptırdığı bir anıt mezardır.
Daha sonra sonra, M.Ö. 410lu yıllarda Sarayburnu'nundan bulunduğu adaya zincir gerilerek, giriş ve çıkışların kontrol edildiği gümrük istasyonu haline getirilir. Bu dönemde hala adada bir kule bulunmamaktadır. İlk belirgin yapı M.S. 1110’lara gelindiğinde yapılır. İmparator Manuel Comnenos tarafından inşa ettirilir. Savunma kulesi olarak inşa edilir ve "Küçük Kale" anlamına gelen Arcla ismini alır. Net bilgiler olmamakla birlikte, şimdiki boyutlarına yakın olduğu sanılmaktadır.
İstanbul'un fethi sırasında savunma amaçlı olarak kullanılan kule, 1453 yılından sonra çfarklı amaçlarla kullanılmıştır. Osmanlı döneminde savunma kalesi olmaktan çok bir gösteri alanı olarak kullanılmıştır. Mehterler burada nevbet (bir çesit Marşı) okumuşlardır. Bunun yanısıra ilave edilen fenerle de gemilere yol gösterme işlevi de görmektedir. 1719 yılında fenerden çıkan ateş sonucu yanan Kızkulesi, 1725 yılında Nevşehirli Damat İbrahim Paşa tarafından tekrar onarılır.
1830 senesinde kolera salgınının kente yayılmaması için karantina hastanesine dönüştürülür. Osmanlı İmparatorluğu'nun çöküş devrine girmesi ile tekrar savunma kalesi olarak kullanılmaya başlanır ve silahlar ile donatılır.
Sonrasında, ünlü hattat Rakim kapının üzerindeki mermere Sultan II. Mahmut'un tuğrasını taşıyan kitabe konulur 1857'de tekrar fener ilave edilir ve 1920 yılında fenerin lambası otomatik ışık yapma sistemine dönüştürülür 1944 senesinde restore yapılır. 1959 senesinde Askeriye'ye devredilir ve radar istasyonu olur. 1982 senesinde Türkiye Denizcilik İşletmeleri'ne devredilir. Son olarak 1992'den itibaren İstanbul Belediyesi ve Üsküdar Belediyesinin çalışmalarına ve projelerine sahne olur.